2148年、Azureテレビで放送されたオリジナル『ファフナー』サーガの結末から2年後、辰宮島と残存する住民たちは再建を始めている。
しかし、主人公カズキにとって状況は厳しくなりつつある。彼は以前のフェスタムとの衝突でほぼ失明し、部分的に障害を抱えている。
彼は陥落した仲間ソウシが立てた誓い――帰還し秩序を回復すること――に固執している。
ある夜、辰宮湾に漂い込む無人潜水艇の中で生物が発見されると、希望が灯る。
しかし乗客はソウシではなく、ソウシから派遣されたと主張する奇妙な青年・久須美佐（ミサオ）だった。
ミサオの到着により、人間軍とフェスタムとの新たな衝突が勃発し、ファフナー操縦者は今までで最も危険な戦いに追い込まれる。この度は両種族の運命がかかった戦いとなる。
