運命は犬夜叉と仲間たちに味方し、彼らがついに敵・ナラクを討伐したとき、ナラクは彼らに容赦なく苦しみを与えていた。苦労して得た勝利に歓喜した彼らは、潜む危険を悟ることなく以前の暮らしへと急ぎ戻った。ナラクの副官であるカンナとカグラは、封印された悪魔を解き放ち、自らを「かぐや」と称する伝説の天女と名乗る計画を立てた。
それぞれの探求に没頭している間、犬夜叉一行はカンナとカグラを巻き込んだ奇妙な偶然と、不可思議に繰り返される満月の夜を通じて再び結集した。かぐやが騒動を操り、恐ろしい力を振るっていることに気づいた彼らは、再び団結し、世界を破滅へと導く彼女の運命を阻止する決意を固めた。彼らの覚悟は強まり、夜に迫る闇と共に立ち向かう準備を整えた。