阿門ケイタは小学生で、年齢にふさわしい好奇心旺盛で純粋な子どもです。ある日、彼は森の奥へと足を踏み入れ、小さくて謎めいたカプセルに目を奪われます。その中から、190年間閉じ込められていた幽霊のような存在「ウィスパー」が現れます。彼を解放してくれた親切に感謝し、ウィスパーはケイタの守護者となり、異世界からの脅威に立ち向かうことを決意します。無数の妖怪の中で一人として、ウィスパーはケイタに特別な妖怪ウォッチを贈り、他のすべての霊と感知・コミュニケーションできるようにします。
妖怪ウォッチは、ケイタ、ウィスパー、そして猫の妖怪ジバニャンの冒険を記録します。彼らは一緒に妖怪と出会い、友達になり、よく起こす混乱を修復し、ウォッチの力を使って既に出会った妖怪たちの能力を借りて自分たちを助けます。ケイタが妖怪に初めて出会ったときはただの小学者でしたが、その後の冒険は彼に計り知れない経験と重要な人生教訓を与え、成長を形作ります。これらの出会いは勇気、共感、友情の価値を教え、成長する複雑さを乗り越える手助けとなります。