第4作の後を舞台にしたシリーズは、11歳の天野圭介（夏目の弟であり、オリジナル『妖怪ウォッチ』アニメの天野圭太と小玉文香の子ども）に焦点を当てる。彼は超常的な出来事に対してまだ納得がいかないままである。しかし、妹が頻繁に遅く帰宅するのを目撃すると、彼は彼女を追いかけ始め、やがて彼女が友人の斗真と秋典と共に悪質な妖怪を祓うこと、そして妖怪探偵事務所を管理していることを知る。彼らの隠れた活動が明らかになると、夏目は妖怪犯罪の調査や悪霊との対決に同行することを同意し、街全体の平和を守る。物語は、彼らが解決する複雑な事件を通じて、決意と友情を試す展開となる。
