「トイ」は、選ばれた者に授与される力の贈り物であり、それぞれが持ち主に合った特性を備えている。ある者は汚染されずに生まれ、力を使って探偵になる；他の者は毒で汚染されて幻影盗賊へと変わる。これら対立する集団は、世界中に探偵アカデミーを創設し、盗賊と戦い捕らえるための探偵を育成した。
シャーロック・シェリングフォード、ネロ・ユズリザキ、ヘルクール・バートン、コーデリア・グラウカは「ミルキーホームズ」を結成し、横浜ホムズ探偵学院の頂点と称されるチームとなった。しかし、幻影盗賊アルセーヌとの遭遇中に彼らのトイが消え、探偵としての資格を失った。地位を剥奪され荒廃した屋根裏に追いやられ、三か月以内に力を取り戻さなければ退学処分になる。
『探偵オペラ ミルキーホームズ』は、かつて栄光を誇ったチームがトイを取り戻すために奮闘し、かつて彼らを定義した力なしで働き続けようとする物語を描く。
