アンドロスはペッパー将軍によりリラット星系から追放された霊長類で、復讐のためにコーナリアとその無実の住民を攻撃し、過程でペッパーを捕らえる。そんな中、スター・フォックス隊はまた普通の日々を楽しんでいる：怠ける、ビデオゲームに対して不満をぶつける、メンターの講義を聞きながら戦闘スキルを練習する。すべてが変わるのは、馴染み深い顔からの救助信号が届いたときだ。ここにフォックス・マクラウド、故ジャムズ・マクラウドの息子が登場する。彼はエリートクルー・スリッピー・トード、ファルコ・ロンバルディ、ペッピ・ヘアを率いて、華麗にアンドロスの機械化軍と対峙し、空からコーナリアを救出することを目指す。
