神谷道場で静かな日々を過ごした後、雲田剣心は「命を奪わない」という誓いが究極の試練に直面する重要な岐路に立たされる。旧上司の暗殺を受け、彼は再び血と暴力の道を歩み、悪名高い「傍刀斎」の後継者と自称する天才殺人鬼、真悟四島に立ち向かう必要がある。明治政権を倒し、京都で自らの支配を築くことを望む四島は、10年間にわたり綿密な計画を立て、強力な反政府軍を組織してきた。現在、四島は無慈悲な暗殺者であり伝説の鬼弁官隊の元指揮官、青石忍守を募ろうとしている。国家軍が放棄し、四島の暴政に支配されている村を横断する中で、剣心は国が再び内戦に陥るのを止める決意を固める。彼はかつての敵である斎藤一命と手を結び、四島の支配に立ち向かうための不安定な同盟を結ぶ。この闘いは迫り来る戦争の影で日本の運命を決定づけるものとなり、剣心は揺るぎない覚悟で立ち向かう。