古代からレムナントの領域は、グリム――人間と半人半獣ファウヌスを根絶しようとする悪夢の存在――から容赦なく危険にさらされてきた。自らを守るため、四つの王国はハンターと呼ばれる若者を育成するアカデミーを設立した。ハンターはグリムを根絶する使命を担う戦士だ。
ヴェイルでは、明るい性格の15歳ルビー・ローズが有名なビーコンアカデミーへの入学を長らく夢見ていた。年齢が足りず、彼女は姉のヤン・シャオロンが一人でアカデミーへ出発する姿を見守るしかなかった。すべてが変わったのは、ルビーが武装した強盗団を倒し、その驚くべき活躍がビーコンの校長・オズピン教授に届いたときだった。
ルビーは姉とともにアカデミーへの招待を受け取ると、歓喜する。遠くアトラスでは、企業の相続人ヴァイス・シュネが父親の望みを拒み、ビーコンへ向かう。心は不安と決意で満ちている。同時に、孤独なローグ・ブレイク・ベラドンナは自らの義賊団を離れ、アカデミーでより良い生活を求める。彼女たちの道が交差すると、四人の少女の出会いは決して友好的ではない。性格と信念が大きく異なるため、頻繁に衝突する。しかし協力すると、チームRWBYはビーコン全体に前例のない波紋を呼び起こす。
